ISSN 2412-4036 (print)
ISSN 2713-1823 (online)

Доксорубицин и токсичность

Саяпина М.С.

Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет им. И.П. Павлова, Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой, Санкт-Петербург, Россия
Доксорубицин относится к антракциклинам: ингибиторам топоизомеразы. Будучи препаратом широкого противоопухолевого действия, антрациклины применяются при многих злокачественных опухолях (лейкозы, лимфомы, рак молочной железы, рак эндометрия, шейки матки, нейробластома, опухоль Вильмса и др.). К наиболее значимым поздним токсическим проявлениям относится кардиотоксичность. Действием свободных радикалов объясняется кардиотоксический эффект, присущий данному классу препаратов. Отмечено, что в дни, следующие за введением химиопрепарата, повышалось содержание тропонина-I в плазме крови и у пациентов с такими явлениями возрастала степень риска поздних осложнений со стороны сердечно-сосудистой системы. Целью данного обзора служило описание механизма действия доксорубицина, побочных действий, выявление предикторных маркеров кардиотоксичности, а также способов по преодолению токсичности и повышению эффективности. Возможность синтеза новых материалов открыла новое перспективное направление в области биотехнологии, в частности получение наночастиц карбоната кальция в водных растворах. Система доставки препарата позволяет снижать его общетоксический эффект и пролонгировать терапевтический эффект. Дальнейшее исследование процесса высвобождения препарата представляется актуальной задачей на данный момент. Отмечается значительное увеличение риска кардиотоксичности при дозах свыше 550 мг/м2. Как правило, онкологи рекомендуют применение суммарных доз доксорубицина, не превышающих 300 мг/м2, в отношении как детей, так и взрослых.

Ключевые слова

доксорубицин
кардиотоксичность
тропонин-I
ядра СаСО3

Введение: доксорубицин как фенольный антиоксидант

Фенолы, попадающие в наш организм с пищей, проявляют свои ингибирующие свойства в радикальных биохимических процессах. Данная способность фенолов чрезвычайно важна. Известно, многие формы онкологических заболеваний инициируются активными свободными радикалами. Образуя устойчивые, а потому малореакционноспособные радикалы, многоатомные фенолы обрывают цепи в радикальных реакциях и тем самым тормозят развитие радикальных реакций, в т.ч. тех, которые сопровождают рост злокачественных опухолей. Доксорубицин относится к группе антрациклиновых антибиотиков, обладает широким спектром фармакологического действия и является эффективным средством против рака [1] (см. рисунок).

213-1.jpg (31 KB)

В методах противоопухолевой терапии применяются подходы, основанные на индуцировании гибели клеток путем повышения внутриклеточной концентрации активных форм кислорода (АФК) – высокореакционных продуктов метаболизма кислорода [2]. Механизм повышения продукции АФК доксорубицином – генерация АФК митохондриальными оксидоредуктазами [2–6].

Механизм развития кардиотоксичности доксорубицина и предикторные биомаркеры

Данный препарат относится к классу ингибиторов топоизомеразы или к препаратам, интеркалирующим цепь ДНК (производное бульонных грибов S. peucetius). Топоизомераза-II (Topo-II) связывается с ДНК и вызывает разрыв двойной спирали, что обусловливает раскручивание нитей нуклеиновой кислоты. Образуя ковалентную связь с комплексом ДНК–Topo-II, доксорубицин мешает восстановлению разорванной нити.

Антрациклиновая кардиотоксичность обусловлена образованием АФК – реактивных оксигенных образований, вследствие обмена электронами между хиноновой частью антрациклина и молекулами кислорода, а также другими донаторами электронов, имеющимися в клетках [7]. В системе окислительно-восстановительной активации доксорубицина могут принимать участие некоторые флавопротеиновые редуктазы, NO-синтетаза, цитохром Р-450 редуктаза, НАДФИ-дегидрогеназы [8]. Для двух последних ферментов необходимо присутствие ионов Fe2+, образовавшиеся комплексы подвергаются окислительно-восстановительным реакциям, в результате которых образуются кислородные радикалы [7, 8].

Таким образом, противопухолевый эффект сопряжен с неблагоприятными эффектами на сердечно-сосудистую систему и развитием ишемии миокарда, эндомиокардиального фиброза, антрациклиновой кардиомиопатии, сердечной недостаточности и различных видов аритмий [9]. Экспериментальные данные показали, что к основным электрокардиографическим изменениям на моделях животных при введении доксорубицина относятся удлинение интервала QT [9–13], расширение комплекса QRS (что свидетельствует о нарушениях внутрижелудочковой проводимости) [9, 10, 13], отрицательное хронотропное действие, приводящее в конечном итоге к аритмиям [9, 14, 15].

Кардиотоксичность, обусловленная антрациклинами, подразделяется на острую (кратковременное снижение сократительной способности миокарда непосредственно после введения препарата, частота <1%), раннюю хроническую (диагностированную в течение первого года после лечения, частота – 1,6–2,1%), позднюю хроническую, проявляющуюся в виде дилатационной кардиомиопатии в период от 1-го года после окончания лечения и до 10–30 лет после первого введения препарата.

Методы диагностики СН

Помимо функциональных методов диагностики (ЭКГ, ЭХО-КГ, радиоизотопная вентрикулография [MUGA scan]), уступающих по чувствительности в диагностике сердечной недостаточности (СН) [16, 17], существуют еще и лабораторные (кардиоспецифические белки).

В исследовании Ky et al. [18] продемонстрирована предикторная значимость тропонина I и миелопероксидазы (MPO) в плане диагностики СН на фоне химиотерапии доксорубицином и герцептином больных HER-2-положительным раком молочной железы (РМЖ) в качестве адъювантной терапии. Данная комбинация кардиотоксична [18–22]. Частота СН, обусловленная трастузумабом, составляет 2–7%, частота возрастает с возрастом >50 лет, пограничном значении ФВЛЖ до лечения, при наличии сопутствующего сердечно-сосудистого заболевания и достигает 27%, если трастузумаб применяется в комбинации с паклитакселом, антрациклинами и циклофосфамидом. Режим включает доксорубицин 60 мг/м2 и циклофосфамид 600 мг/м2 каждые 3 недели, 4 курса; через 3 месяца паклитаксел 80 мг/м2, трастузумаб каждую неделю, 12 недель; продолжение терапией трастузумабом каждые 3 недели до завершения 1-го года [18]. Первичной конечной точкой по кардиотоксичности, согласно критериям Cardiac Review and Evaluation Committee по трастузумаб-ассоциированной кардиотоксичности, стало снижение фракции выброса левого желудочка (ФВЛЖ) на ≥5% (от исходного значения) и <55% с симптомами СН или асимптоматическое снижение ФВЛЖ на ≥10% (от исходного значения) и <55% симптомами СН [18]. Оценка проводилась каждые 3 месяца в течение 15 месяцев [23]. Между исходными значениями биомаркеров и риском кардиотоксичности не было отмечено статистически значимой ассоциации за исключением пограничных по статистической значимости значений MPO (p=0,052). Более высокий риск кардиотоксичности отмечен при интервальных значениях тропонина-I (HR: 1,38 per SD; 95% доверительный интервал [ДИ]: от 1,05 до 1,81; p=0,02) и MPO (HR: 1,34 per SD; 95% ДИ: от 1,00 до 1,80; p=0,048). На фоне химиотерапии отмечено повышение в плазме С-реактивного белка, фактора дифференцировки роста-15 (GDF-15), MPO, плацентарного фактора роста (PlGF) и растворимой fms-подобной тирозинкиназы-1 (soluble fms-like tyrosine kinase -1 – s-Flt-1). Показано также отсутствие статистически значимого увеличения риска развития СН и исходных изменений значений GDF-15, галектина-3, С-реактивного белка, PlGF и s-Flt-1. Хотя ранние изменения мозгового натрийуретического пептида (NT-proBNP) не ассоциируются с увеличением риска СН (кардиотоксичностью), поздние изменения предиктивны в отношении последующих случаев СН. С учетом механизма действия доксорубицина (оксидативный стресс) [24] биологически правдоподобна ассоциация увеличенной MPO после введения доксорубицина с последующей кардиальной дисфункцией [25]. Дальнейшая валидация полученных результатов необходима перед внедрением в клиническую практику [18, 26]. Временная дисфункция кардиомиоцитов, вызванная трастузумабом, вероятно, является вторичной относительно пути ингибирования передачи сигналов ErbB2, тем самым препятствуя нормальному росту и восстановлению.

Методы снижения токсичности доксорубицина

Разработаны липосомальные системы доставки с целью снижения токсичности доксорубицина. Пегилированная липосомальная форма доксорубицина длительно циркулирует в крови и обеспечивает более высокую концентрацию препарата в опухолевой ткани, чем в нормальных тканях [27]. Таким образом, период полувыведения доксорубицина из плазмы крови превышает 50 часов. Липосомальная форма доксорубицина имеет ограниченное применение. Данные препараты обладают менее выраженной кардиотоксичностью, вызывая ладонно-подошвенный синдром и в некоторых случаях другие виды кожной токсичности [28]. При этом высокие кумулятивные дозы липосомальных антрациклинов до сих пор ассоциируются с сердечным повреждением (Safra, 2003).

Молекулы, содержащие углерод и водород, не растворимы в воде, т.к. их электрически нейтральные ковалентные связи не притягиваются к молекулам воды. Возможность синтеза новых материалов открыла новое перспективное направление в области биотехнологии, в частности получение наночастиц карбоната кальция в водных растворах, комплексного экспериментального и теоретического исследований их свойств, включая биодоступность включенного препарата (доксорубицина), pH-зависимую эффективность и токсичность, время релиза препарата, анализ распределения кристаллов (ядер карбоната кальция) по размерам, эффект повышенной проницаемости и удержания (enhanced permeability and retention effect – EPR effect). В данном направлении определены следующие задачи: стабилизация мембраны при использовании поверхностно-активных веществ/сурфактантов; изучение хемоаттрактантных свойств наночастиц, имеющих на своей поверхности такие молекулы, как хондроитинсульфат, гепарин, интегрины, гиалуроновая кислота/CD44.

Рассмотренная система доставки препарата позволяет снижать его общетоксический эффект и пролонгировать терапевтический эффект [29].

Заключение

Действие всех антрациклинов может сопровождаться явлениями миелосупрессии, мукозитами и алопецией. Все представители класса антрациклинов, а также их липосомные формы обладают предсказуемыми фармакологическими свойствами, что и привело к такому широкому их использованию в клинической практике вплоть до настоящего времени.

Концентрацию антрациклиновых антибиотиков в крови и плазме определяют различными методами: спектрофлуорометрическим, методом высокоэффективной жидкостной хроматографии (ВЭЖХ), хроматомасс-спектрометрическим, тонко-слойно-хроматографическим, радиоиммунным, микробиологическим. Наиболее распространенные – ВЭЖХ и спектрофлуорометрический метод. ВЭЖХ обеспечивает высокую чувствительность и возможность разделения метаболитов, но он относительно сложный, трудоемкий и дорогой. Спектрофлуорометрический метод прост, что позволяет промерять относительно большое количество проб, но он имеет меньшую чувствительность по сравнению с ВЭЖХ, а также в случае с антрациклинами не позволяет различать собственно антибиотик и его главный метаболит (для доксорубицина – доксорубицинол). Концентрация доксорубицина, включенного в частицы, также определяется посредством этих методов. Исследование процесса высвобождения модельного лекарственного препарата доксорубицина – актуальная задача с целью моделирования оптимальных условий для достижения пролонгации эффекта препарата.

Список литературы

1. Травень В.Ф. Органическая химия: учебник для вузов; в 2 томах. (Т. 2). М.: ИКЦ Академкнига, 2004.

2. Мартинович Г.Г., Мартинович И.В., Вчераш-няя А.В. и др. Хемосенсибилизация опухолевых клеток фенольными антиоксидантами: роль фактора транскрипции Nrf2. Биофизика. 2020;65(6):1081–92.

3. Malisza K.L., Hasinoff B.B. Inhibition of anthracycline semiquinone formation by ICRF-187 (dexrazoxane) in cells. Free Radic Biol Med. 1996;20:905. Doi: 10.1016/0891-5849(95)02188-4.

4. Kuznetsov A., Margreiter R., Amberger A., et al. Changes in mitochondrial redox state, membrane potential and calcium precede mitochondrial dysfunction in doxorubicin-induced cell death. Biochim Biophys Acta. 2011;1813:1144–52. Doi: 10.1016/j.bbamcr.2011.03.002.

5. Varbiro G., Veres B., Gallyas F., et al. Direct effect of Taxol on free radical formation and mitochondrial permeability transition. Free Radic Biol Med. 2001;31:548–58. Doi: 10.1016/s0891-5849(01)00616-5.

6. Ko J.H., Sethi J., Um J.Y., et al., The Role of Resveratrol in Cancer Therapy. Int J Mol Sci. 2017;18(12):2589.

7. Гендлин Г.Е., Емелина Е.И., Никитин И.Г., Васюк Ю.А. Современный взгляд на кардиотоксичность химиотерапии онкологических заболеваний, включающей антрациклиновые антибиотики. Российский кардиологический журнал. 2017;(3):145–54.

8. Саенко Ю.В. Изучение органоспецифичных механизмов оксидативного стресса. Дисс. канд. биол. наук. Ульяновск, 2005.

9. Чаулин А.М., Григорьева Ю.В. Проаритмические эффекты доксорубицина (Обзор литературы). Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Медицинские науки. 2020;3(55):118–24.

10. Jensen R.A., Acton E.M., Peters J.H. Doxorubicin cardiotoxicity in the rat: comparison of electrocardiogram, transmembrane potential, and structural effects. J Cardiovasc Pharmacol. 1984;6(1):186–200.

11. Milberg P., Fleischer D., Stypmann J., et al. Reduced repolarization reserve due to anthracycline therapy facilitates torsade de pointes induced by IKr blockers. Basic Res Cardiol. 2007;102(1):42–51. Doi: 10.1007/s00395-006-0609-0.

12. Ducroq J., Moha ou Maati, H., Guilbot, S., et al. Dexrazoxane protects the heart from acute doxorubicin-induced QT prolongation: a key role for I(Ks). Br J Pharmacol. 2010;159(1):93–101. Doi: 10.1111/j.1476-5381.2009.00371.x.

13. Agen C., Bernardini N., Danesi R., et al. Reducing doxorubicin cardiotoxicity in the rat using deferred treatment with ADR-529. Cancer Chemother Pharmacol. 1992;30(2):95–9. Doi: 10.1007/bf00686399.

14. Pecoraro M., Rodriguez-Sinovas A., Marzocco S., et al. Cardiotoxic Effects of Short-Term Doxorubicin Administration: Involvement of Connexin 43 in Calcium Impairment. Int J Mol Sci. 2017;18(10):E2121. Doi: 10.3390/ijms18102121.

15. Poelzing S., Rosenbaum D.S. Altered connexin43 expression produces arrhythmia substrate in heart failure. American Journal of Physiology. Heart and Circulatory Physiology. 2004;28(4):1762–70. Doi :10.1152/ajpheart.00346.2004.

16. Swain S.M., Whaley F.S., Ewer M.S. Congestive heart failure in patients treated with doxorubicin: a retrospective analysis of three trials. Cancer. 2003;97:2869–79. Doi: 10.1002/cncr.11407.

17. Jensen B.V., Skovsgaard T., Nielsen S.L. Functional monitoring of anthracycline cardiotoxicity: a prospective, blinded, long-term observational study of outcome in 120 patients. Ann Oncol. 2002;13:699–709. Doi: 10.1093/annonc/mdf132.

18. Ky B., Putt M., Sawaya H., et al. Early increases in multiple biomarkers predict subsequent cardiotoxicity in patients with breast cancer treated with doxorubicin, taxanes, and trastuzumab. J Am Coll Cardiol. 2014;63:809–16. Doi: 10.1016/j.jacc.2013.10.061.

19. Seidman A., Hudis C., Pierri M.K., et al. Cardiac dysfunction in the trastuzumab clinical trials experience. J Clin Oncol. 2002;20:1215–21. Doi: 10.1200/JCO.2002.20.5.1215.

20. Suter T.M., Procter M., van Veldhuisen D.J., et al. Trastuzumab-associated cardiac adverse effects in the Herceptin adjuvant trial. J Clin Oncol. 2007;25:3859–65. Doi: 10.1200/JCO.2006.09.1611.

21. Slamon D., Eiermann W., Robert N., et al. Adjuvant trastuzumab in HER2-positive breast cancer. N Engl J Med. 2011;365:1273–83. Doi: 10.1056/NEJMoa0910383.

22. Bowles E.J., Wellman R., Feigelson H.S., et al. Risk of heart failure in breast cancer patients after anthracycline and trastuzumab treatment: a retrospective cohort study. J Natl Cancer Inst. 2012;104:1293–305. Doi: 10.1093/jnci/djs317.

23. Sawaya H., Sebag I.A., Plana J.C., et al. Assessment of echocardiography and biomarkers for the extended prediction of cardiotoxicity in patients treated with anthracyclines, taxanes and trastuzumab. Circ Cardiovasc Imaging. 2012;5:596–603. Doi: 10.1161/CIRCIMAGING.112.973321.

24. Kang Y.J., Chen Y., Epstein P.N. Suppression of doxorubicin cardiotoxicity by overexpression of catalase in the heart of transgenic mice. J Biol Chem. 1996;271:12610–16. Doi: 10.1074/jbc.271.21.12610.

25. Lipshultz S.E., Cohen H., Colan S.D., Herman E.H. The relevance of information generated by in vitro experimental models to clinical doxorubicin cardiotoxicity. Leuk Lymphoma. 2006;47:1454–58. Doi: 10.1080/10428190600800231.

26. Curigliano G., et al. Management of cardiac disease in cancer patients throughout oncological treatment: ESMO consensus recommendations. Ann Oncol. 2020;31(2):171–90. Doi: 10.1016/j.annonc.2019.10.023.

27. Видаль Специалист Справочник «Онкология». М.: ЮБМ Медика Рус, 2013. 704 с. Vidal Specialist Directory “Oncology”. Moscow, 2013. 704 p. (In Russ.)].

28. Чабнэр Б.Э. Руководство по онкологии. Пер. с англ. Под общ. ред. акад. РАЕН, проф. В.А. Хайленко. М.: Медпресс-информ, 2011. 656 c., ил.

29. Галибин О.В., Сударева Н.Н., Попрядухин П.В. и др. Ядра СаСО3 как компоненты систем адресной доставки доксорубицина для лечения солидных опухолей. Клеточная терапия и трансплантация. 2020;9(3).

Об авторах / Для корреспонденции

Автор для связи: Мария Сергеевна Саяпина, Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет им. И.П. Павлова, Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой, Санкт-Петербург, Россия; maria.sayapina@mail.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0003-3056-5523

Также по теме