ISSN 2412-4036 (print)
ISSN 2713-1823 (online)

Гиперурикемия как маркер хронического системного воспаления в патогенезе псориаза

Верещагин Е.И., Свечникова Е.В., Максимова Ю.В., Арутюнян Г.Б., Артемьева Н.О., Девятова А.В.

1) Новосибирский государственный медицинский университет, Новосибирск, Россия; 2) Поликлиника № 1 Управления делами Президента РФ, Москва, Россия; 3) Российский биотехнологический университет, Москва, Россия; 4) Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова, Москва, Россия; 5) Экспертная многопрофильная клиника ОМНИУС, Москва, Россия
Обоснование. Патогенез псориаза (Пс) сложен и многогранен, он представляет особый интерес для изучения, т.к. ежегодно увеличивается его клиническое разнообразие и растет число пациентов с резистентностью к проводимой терапии. Пс – это хроническое системное иммуноопосредованное заболевание, которое характеризуется не только кожными изменениями, но и повышенным риском развития сопутствующих заболеваний, таких как псориатический артрит, сердечно-сосудистые заболевания, сахарный диабет, ожирение, воспалительные заболевания кишечника. Пусковым механизмом развития данных заболеваний является хроническое системное воспаление, которое признано основной причиной многих «болезней цивилизации» (modern diseases). У пациентов с Пс часто наблюдается гиперурикемия – ГУЕ (повышение уровня мочевой кислоты, маркер воспаления), снижение уровня которой приводит к смягчению симптоматики у пациентов. Понимание связи хронического системного воспаления с ГУЕ и их влиянием на тяжесть течения Пс и развитие осложнений может внести вклад в разработку эффективных стратегий лечения и улучшения качества жизни пациентов, которые сложно поддаются терапии. Связь между Пс и ГУЕ связана с общим патогенезом, который охватывает как воспалительные, так и метаболические нарушения.
Заключение. Анализ современных научных исследований доказывает роль ГУЕ как маркера хронического системного воспаления в патогенезе Пс. Ингибирование выработки мочевой кислоты и снижение воспаления представляют собой потенциальные терапевтические стратегии для улучшения качества жизни пациентов с Пс. Необходимо дальнейшее изучение точечных механизмов.

Ключевые слова

псориаз
кожные проявления псориаза
воспаление
мочевая кислота
ожирение
подагра
кожные проявления подагры
цитокины
псориатический артрит
гиперурикемия

Введение

Псориаз (Пс) – хроническое системное воспалительное иммуноопосредованное заболевание, которое характеризуется изменением кожной картины в виде эритематозных, уплотненных, чешуйчатых бляшек с характерным проявлением зуда. Отличительной чертой Пс является устойчивое воспаление, которое приводит к неконтролируемой пролиферации кератиноцитов [1]. Частота встречаемости Пс во всем мире составляет в среднем 2%, но варьируется в зависимости от региона. В России, по официальным данным, частота встречаемости составляет 2,0–2,5% (более 3 млн человек), приблизительно 30% из которых имеют тяжелое течение и инвалидность [2]. По данным исследования Icen et al., за период с 1970 по 2000 г. статистика увеличилась в 2 раза с преобладанием поражений среди лиц мужского пола [3].

Предполагается, что Пс является мультифакториальным заболеванием, значительную роль в котором играют эпигенетические факторы: стресс, инфекции, травмы кожи, которые могут провоцировать развитие Пс или усиливать его течение [4].

Патогенез заболевания довольно сложен и до конца не изучен [5], однако значительное число научных исследований свидетельствуют о тесной связи патогенеза Пс с гиперурикемией (ГУЕ) [6–9]. У пациентов с Пс часто выявляется высокий уровень мочевой кислоты (МК) в сыворотке крови, однако связь между Пс и ГУЕ в настоящее время требует дальнейшего исследования.

МК является конечным продуктом распада пуриновых оснований в процессе метаболизма нуклеиновых кислот, также МК является маркером хронического системного воспаления и этиологическим аспектом подагры (Пд). Наиболее известной причиной повышения уровня МК является алиментарный фактор – повышенное потребление фруктозы и/или мясных продуктов, второй причиной является хроническое почечное повреждение [10]. Как следствие – стойкое длительное повышение уровня МК способствует развитию метаболического синдрома, т.е. повышению уровня артериального давления, уровня триглицеридов, нарушению углеводного обмена и ожирению. Следует обращать внимание на концентрацию МК в сыворотке крови более 300 мкмоль/л, несмотря на то что данный параметр входит в лабораторную норму. Уровень МК выше данного значения уже необходимо рассматривать как маркер воспаления. О возможной связи тяжести Пс и метаболического синдрома свидетельствует то, что тяжесть Пс увеличивается по мере повышения индекса массы тела пациента. В целом Пс часто связан с рядом метаболических нарушений, таких как резистентность к инсулину, артериальная гипертензия, сахарный диабет и ГУЕ, которые могут возникать на фоне длительного воспаления, обусловленного высоким уровнем МК.

Основные механизмы воспаления при Пс

Основными механизмами воспаления при Пс являются:

1. Активация Т-клеток и продуцирование цитокинов.

2. Стимуляция процессов воспаления в коже, включая производство воспалительных медиаторов.

3. Пролиферация кератиноцитов, что приводит к утолщению эпидермиса и образованию псориатических бляшек.

4. Активация дендритных клеток и макрофагов.

5. Участие в ангиогенезе.

Детальный анализ современных научных публикаций, несмотря на различие теорий этиологии и патогенеза Пс, позволяет подтверждать важность регуляции воспалительного процесса и снижения ГУЕ у пациентов с целью улучшения кожной симптоматики и профилактики внекожных осложнений заболевания, однако механизм связи до конца не ясен и требует более детального изучения.

Общность патогенеза псориаза и Пд представлена образованием фактора некроза опухоли-α (ФНО-α), который обладает воспалительной и иммунорегуляторной активностью. В литературе описана возможность применения препарата инфликсимаб у пациентов с сочетанием распространенного Пс и хронической Пд, резистентной к стандартной противовоспалительной терапии.

Гистология псориатической бляшки показывает акантоз (эпидермальную гиперплазию), который покрывает воспалительные инфильтраты, состоящие из дермальных дендритных клеток, макрофагов, Т-клеток и нейтрофилов.

У пациентов с Пс и ГУЕ наблюдается улучшение кожной картины Пс при лечении ГУ. Пс может частично быть результатом нарушения пуринового обмена, а кристаллы моноурата натрия могут быть ответственными за пролиферацию клеток, характерную для псориатических бляшек. Кристаллы уратов способны стимулировать кератиноциты к выработке воспалительных цитокинов – интерлейкина-1α (ИЛ-1α), ИЛ-1β, которые вызывают обострение при Пд и участвуют в патогенезе псориатического артрита (ПсА) [11]. Таким образом, повышенный уровень МК является фактором риска развития ПсА у пациентов с Пс. Также в исследованиях отмечено, что МК увеличивает экспрессию пуринергических рецепторов Р2У, стимулируя клеточную пролиферацию и выработку ИЛ-8, способствуя хемотаксису нейтрофилов [12, 13].

Пс связан с активацией плазмоцитоидных дендритных клеток (ДК – это большой класс моноцитов, которые обнаруживаются в области псориатических высыпаний).

При Пс число Th17-лимфоцитов увеличивается в очаге поражения, что сопровождается формированием характерных морфологических изменений в эпидермисе и дерме. Синтезируются провоспалительные цитокины – ФНО-α, ИЛ-17, ИЛ-22, ИЛ-23, ИЛ-1β, что обеспечивает прогрессирование иммуновоспалительного ответа, а также стимулирующие ангиогенез и миграцию нейтрофилов [14, 15].

Одним из признанных механизмов, приводящих к ГУЕ при ПсА, является повышенный клеточный обмен, характеризующий это заболевание. Действительно, гиперпролиферация кератиноцитов приводит к ускорению катаболизма нуклеиновых кислот и усилению синтеза МК. Однако ГУЕ также может быть следствием повышенного производства МК в печени. Чрезмерное производство цитокинов при ПсА, в частности ИЛ-17, может влиять на печень, приводя к печеночным осложнениям.

Одним из индукторов воспалительного процесса при Пс является фактор роста эндотелия сосудов (VEGF) который также является активатором ангиогенеза. В очагах поражения кожи отмечается повышенная секреция VEGF, его уровень в сыворотке коррелирует с тяжестью заболевания. Описаны 2 генных полиморфизма – rs3025039 и rs2010963, ассоциированных с предрасположенностью к Пс соответственно [16]. По данным исследований, VEGF входит в критерии неблагоприятного прогноза кардиоваскулярного риска у пациентов с Пд при различных фенотипах ожирения.

У пациентов с Пс часто наблюдаются нарушения обмена веществ, что может усугубить воспаление. При инсулинорезистентности увеличивается синтез жирных кислот в печени, что вызывает синтез пуринов de novo и ускоренное производство МК. Инсулин действует по такому же принципу, стимулируя почечные транспортеры МК, приводя к ГУЕ [17]. ГУЭ может протекать бессимптомно длительное время, но в последствие поражать кожу и провоцировать развитие внекожных осложнений, таких как ПсА, сахарный диабет, воспалительные заболевания кишечника и сердечно-сосудистые заболевания [18]. ГУЭ может также быть не причиной, а следствием метаболических заболеваний, связанных с ПсА: ожирения, артериальной гипертензии, инсулинорезистентности или сахарного диабета.

Адипоциты (жировые клетки) продуцируют провоспалительные цитокины под влиянием медиаторов воспаления, таких как ФНО-α, ИЛ-1, ИЛ-6, ИЛ-1β, которые усугубляют течение ожирения, провоцируя развитие атеросклероз. Также адипоциты продуцируют C-реактивный белок при хроническом воспалении. Это означает, что коррекция массы тела пациентов может улучшать клиническую симптоматику Пс и ПсА [19].

При оценке связи между Пс и ГУЕ обращает на себя мета-анализ по 170 исследованиям, опубликованным в период с 1980 по 2014 г. (MEDLINE, Embase, Cochrane Central Register и 4 китайских базах данных). Данный мета-анализ показал, что корреляция между Пс и ГУЕ зависит либо от этнической принадлежности, либо от региона и что пациенты с Пс в Западной Европе чаще страдают ГУЕ [20].

Заключение

МК может участвовать в патогенезе Пс и требует коррекции с целью уменьшения хронического воспаления для улучшения кожных проявлений Пд. Также необходимо снижать уровень МК с целью профилактики развития внекожных осложнений и уровни медиаторов воспаления, что требует дальнейшего изучения.

Анализ современных исследований доказывают роль ГУЕ и хронического системного воспаления в патогенезе Пс. Ингибирование выработки МК и снижение воспаления являются потенциальными терапевтическими стратегиями для улучшения качества жизни пациентов с Пс. Необходимо дальнейшее изучение точечных механизмов заболевания.

Список литературы

1. Smith J. Hyperuricemia and Psoriasis: Pathogenesis and Role of Chronic Systemic Inflammation in Disease Development. 2022. doi: 10.4328/ACAM.20965.

2. Icen M., Crowson C.S., McEvoy M.T., et al. Trends in incidence of adult-onset psoriasis over three decades: a population-based study. J Am Acad Dermatol. 2009;60:394–401. doi: 10.1016/j.jaad.2008.10.062.

3. Barros G., Duran P., Vera I., Bermudez V. Exploring the Links between Obesity and Psoriasis: A Comprehensive Review. Int J Mol Sci. 2022;23(14):7499. doi: 10.3390/ijms23147499.

4. Nestle F.O., Kaplan D.H., Barker J. Psoriasis. N Engl J Med. 2009 Jul 30;361(5):496-509. doi: 10.1056/NEJMra0804595. PMID: 19641206.

5. Клинические рекомендации РФ. Псориаз. Дерматовенерология, дерматокосметология. 2023.

6. Lai T.L., Yim C.W., Wong P.Y., et al. Hyperuricemia in Asian psoriatic arthritis patients. Int J Rheum Dis. 2018 Apr;21(4):843–49. doi: 10.1111/1756-185X.13265.

7. Lynde C.W., Poulin Y., Vender R. Interleukin 17A: toward a new understanding of psoriasis pathogenesis.

8. Goldman M. Uric acid in the etiology of psoriasis. Am J Dermatopathol. 1981;3(4):397–404. doi: 10.1097/00000372-198100340-00014.

9. Минеева А.А., Кожушная О.С., Знаменская Л.Ф. Результаты изучения генетических факторов предрасположенности к псориазу среди населения Российской Федерации. Вестник дерматологии и венерологии. 2013;5:78–90.

10. Tripolino C., Ciaffi J., Ruscitti P., et al. Hyperuricemia in Psoriatic Arthritis: Epidemiology, Pathophysiology, and Clinical Implications. Front Med. (Lausanne). 2021;8:737573. doi: 10.3389/fmed.2021.737573.

11. Pillinger M.H., Rosenthal P., Abeles A.M. Hyperuricemia and gout: new insights into pathogenesis and treatment. Bull NYU Hosp Jt Dis. 2007;65(3):215–21.

12. Gisondi P., Targher G., Cagalli A., Girolomoni G. Hyperuricemia in patients with chronic plaque psoriasis. J Am Acad Dermatol. 2014;70(1):127–30. doi: 10.1016/j.jaad.2013.09.005.

13. Korman N.J. Management of psoriasis as a systemic disease: what is the evidence? Br J Dermatol. 2020;182(4):840–48. doi: 10.1111/bjd.18245.

14. Frleta M., Siebert S., McInnes I.B. The interleukin-17 pathway in psoriasis and psoriatic arthritis: disease pathogenesis and possibilities of treatment. Curr Rheumatol Rep. 2014;16(4):414. doi: 10.1007/s11926-014-0414-y.

15. Wada Y., Cardinale I., Khatcherian A. Apilimod inhibits the production of IL-12 and IL-23 and reduces dendritic cell infiltration in psoriasis. PLoS ONE

16. Tian S., Krueger J.G., Li K., et al. Meta-analysis derived (MAD) transcriptome of psoriasis defines the «core» pathogenesis of disease. PLoS One. 2012;7(9):e44274. doi: 10.1371/journal.pone.0044274.

17. Li X., Miao X., Wang H., et al. Association of Serum Uric Acid Levels in Psoriasis: A Systematic Review and Meta-Analysis. Medicine (Baltimore). 2016;95(19):e3676. doi: 10.1097/MD.0000000000003676.

18. Baumann R.R., Jillson O.F. Hyperuricemia and psoriasis. J Invest Dermatol. 1961;36:105–7.

19. Liu Y., Krueger J., Bowcock A. Psoriasis: genetic associations and immune system changes. Genes Immun. 2007;8:1–12. doi: 10.1038/sj.gene.6364351.

20. Ying Zhang, Liu Liu, Xiaoying Sun, et al. Updated Evidence of the Association Between Elevated Serum Uric Acid Level and Psoriasis. Front Med. 2021;8:645550. doi: 10.3389/fmed.2021.645550.

Об авторах / Для корреспонденции

Автор для связи: Евгений Иванович Верещагин, д.м.н., профессор, врач высшей категории, заведующий кафедрой анестезиологии и реаниматологии им. проф. И.П. Верещагина, Новосибирский государственный медицинский университет, Новосибирск, Россия; eivv1961@gmail.com 

ORCID:
Е.В. Свечникова (E.V. Svechnikova), https://orcid.org/0000-0002-5885-4872
Г.Б. Арутюнян (G.B. Arutyunyan), https://orcid.org/0000-0002-9454-0854 
Н.О. Артемьева (N.O. Artemyeva), https://orcid.org/0000-0002-5619-6757
А.В. Девятова (A.V. Devyatova), https://orcid.org/0000-0003-0498-2673 

Также по теме